Las hormigas acumulan y protegen recursos colectivos y, a excepción de las especies nómadas, viven en un nido que se considera una de las bases de la evolución de la eusocialidad. Los recursos y/o servicios de protección proporcionados por las colonias de hormigas son explotados de múltiples maneras por una asombrosa diversidad de otros organismos que actúan como huéspedes y / o parásitos: virus, bacterias, hongos, esporozoos, amebas, ciliados, nematodos, trematodos, cestodos, moluscos, diplópodos, Crustáceos, ácaros, arañas y una gran variedad de insectos parásitos o parasitoides., Estas asociaciones pueden ser obligatorias o facultativas, permanentes o temporales, perjudiciales o beneficiosas para el huésped. Debido a la diversidad de interacciones, la comprensión de la naturaleza de estas relaciones y los mecanismos de integración utilizados por los parásitos, así como las estrategias de defensa desarrolladas por su huésped potencial sigue siendo un desafío. Los parásitos ciertamente aumentan las presiones de selección específicas sobre el fenotipo de la colonia, y también pueden dar forma a la composición y dinámica de las comunidades de hormigas., En las últimas dos décadas ha habido un creciente interés en el impacto de los parásitos en el fenotipo de las colonias, y su papel en la ecología y la evolución de sus huéspedes. A pesar de la aparente importancia de los parásitos de hormigas, falta un conocimiento detallado, por ejemplo, sobre su diversidad y abundancia o las presiones de selección impuestas a través del parasitismo en las estrategias reproductivas del huésped.
el parasitismo en las hormigas ha atraído la atención de numerosos científicos en los últimos dos siglos (ver las numerosas publicaciones sobre este tema por autores como E. W. Janson, A. Forel, C. Janet, E. Wasmann, H., Viehmeyer, J.-J. Kieffer, K. Escherich, W. M. Wheeler, H. St. J. K. Donisthorpe, W. M. Mann, C. Rettenmeyer, E. O. Wilson, B. Hölldobler, D. Kistner, U. Maschwitz, and P. Schmid-Hempel among others). Desde la síntesis de Kistner en 1982 y de Schmid-Hempel en 1998 , solo se ha publicado una revisión completa (pero Véase también para parásitos sociales) y, a pesar de la acumulación de mucha información en las últimas décadas, este tema significativo no se ha reunido en un número específico durante mucho tiempo., Este número especial, por supuesto, no puede cubrir todos los posibles parásitos de hormigas, pero examina una amplia gama de especies: virus, bacterias, hongos, nematodos, peces plateados, moscas, mariposas, escarabajos, arañas, avispas y las propias hormigas., Se divide en dos secciones principales: (1) aspectos conductuales y ecológicos del parasitismo, en los que se revisan y discuten las asociaciones existentes, se describen algunas asociaciones nuevas y se reanalizan algunos conceptos en una visión integradora más actualizada; (2) infección, impacto en las hormigas y control biológico, en los que se ha hecho un esfuerzo particular para proporcionar una revisión analítica del material experimental realmente disponible y una propuesta de directrices para futuras investigaciones sobre el tema.,
aspectos conductuales y ecológicos del parasitismo
numerosas especies se aprovechan de los suministros de otros organismos y la cleptobiosis, un fenómeno bastante común entre los animales, también ocurre a expensas de las hormigas. M. D. Breed et al. revisar conceptos vinculados al robo de alimentos en insectos sociales, distinguiendo la cleptobiosis de algunos fenómenos relacionados, y situar este conocimiento en contextos ecológicos y evolutivos., En la mayoría de los casos, el éxito en parasitar hormigas depende en gran medida del grado de semejanza con el huésped, que varía considerablemente entre los diversos parásitos miméticos que se encuentran en las sociedades de hormigas. Diferentes adaptaciones morfológicas, conductuales y/o químicas permiten a los cleptoparásitos engañar a los mecanismos de defensa de las hormigas. Revisando más especialmente el uso de los términos que describen la semejanza química entre los perfiles químicos cuticulares de los parásitos y el de sus huéspedes, C. von Beeren et al., dar una visión general de los casos relativos a la semejanza química adaptativa y proponer una terminología más consistente con la generalmente utilizada en Biología:» cripsis química «cuando el operador (el huésped) no detecta el mimetismo como una entidad discreta y» mascarada química » cuando el operador detecta el mimetismo pero lo identifica erróneamente como una entidad sin interés.
los informes de semejanza adaptativa (visual, morfológica y / o química) son asombrosamente numerosos., Las asociaciones de hormigas araña, por ejemplo, que involucran mirmecomorfía, mirmecofilia o mirmecofagia, o una combinación de las tres, son muy comunes, y P. E. Cushing proporciona una excelente actualización de su importante revisión de 1997 con un resumen bienvenido del trabajo reciente que prueba la importancia adaptacional de estas asociaciones. Entre las arañas, se supone que la mirmecomorfía generalmente implica mimetismo batesiano, pero tal suposición no se ha demostrado experimentalmente. X. J. Nelson proporciona la primera evidencia de que la imitación de hormigas salticidas es verdaderamente la imitación Batesiana., Ella muestra experimentalmente tanto que el mimetismo de las hormigas es percibido por el depredador y tiene un efecto protector para el mimetismo, como cómo una araña depredadora es afectada por el grado de semejanza visual de las hormigas a las hormigas.
entre los mirmecófilos, los coleópteros son probablemente el grupo más diverso. En algunos casos, las asociaciones se conocen desde hace mucho tiempo, pero las adaptaciones conductuales que permiten la integración del parásito siguen siendo poco estudiadas. A través de un análisis cuantitativo, E. Maurizi et al., demostrar que el comportamiento gratificante, durante el cual el escarabajo de tierra Paussus favieri proporciona sustancias químicas atractivas a su huésped Pheidole pallidula, es uno de los factores clave para la aceptación y la integración completa en la sociedad de hormigas. Otra forma de engañar a un huésped es a través del mimetismo químico innato (sensu C. von Beeren et al.), que implica un cambio en el perfil químico del parásito de acuerdo con el olor del nido del huésped. Esto es lo que A. Lenoir et al., informe de un escarabajo histérido y un estafilínido, los cuales parasitan a Aphaenogaster senilis, mientras que un pez plateado que comparte el mismo huésped muestra solo bajas cantidades de hidrocarburos huésped, que probablemente se adquieren pasivamente. Después del aislamiento, los escarabajos Histéridos Sternocoelis hispanus mantienen su cantidad de hidrocarburos, demostrando que son capaces de sintetizarlos y ajustar su perfil a la colonia huésped a través de contactos directos. Esta es la primera demostración de este tipo en un escarabajo mirmecófilo., En todos los demás casos estudiados, los hidrocarburos son proporcionados por el huésped como ocurre, por ejemplo, en Malayatelura ponerophila, un pez plateado cleptoparásito de Leptogenys distinguenda . Varias especies, como muchos coccinélidos, afectan indirectamente a las hormigas a través de su depredación sobre hemípteros trofobióticos. Posiblemente, las interacciones frecuentes con las hormigas llevaron a algunas especies a convertirse en mirmecófilas y a usar mimetismo químico para acercarse a sus presas. A. Vantaux et al., proporcionar una visión general de la evolución de los rasgos mirmecófilos en las mariquitas y discutir desde una perspectiva evolutiva los costos y beneficios de la mirmecofilia e incluso los cambios dietéticos a la mirmecofagia, que se produjeron en unas pocas especies. En comparación, la mirmecofagia en reinas de hormigas cortadoras de hojas por escarabajos de estiércol del género Canthon es un fenómeno mucho más conocido, incluso si los estudios de comportamiento son escasos. L. C. Forti et al. presente en su estudio conductual minucioso muchos detalles sobre cómo Canthon virens ataca a las reinas Atta.,
además de los hemípteros, numerosas especies de mariposas están asociadas mutualmente con las hormigas, y las especies de la familia Lycaenidae se encuentran entre las mejor estudiadas. Curiosamente, las asociaciones también cambiaron varias veces hacia interacciones parasitarias. K. Fiedler presenta una revisión exhaustiva de las hormigas huésped de licaénidos parásitos y analiza los patrones macroecológicos que podrían estar relacionados con el uso de géneros particulares de hormigas como huéspedes., Su estudio a gran escala revela que aquellos géneros de hormigas en los que las asociaciones con licaénidos son particularmente numerosas son también más propensos a servir como huéspedes para especies parasitarias. Entre los licénidos, las asociaciones entre el género Maculinea y el género de hormigas Myrmica son sin duda las más investigadas. F. Barbero et al. presentar una visión general de las adaptaciones utilizadas por las mariposas Maculinea para infiltrarse y vivir como parásitos en colonias de hormigas Myrmica, y más particularmente, basado en una síntesis de investigaciones recientes, cómo imitan la comunicación acústica de sus huéspedes., Algunas otras mariposas parasitarias son menos conocidas, y L. A. Kaminski y F. S. Carvalho-Filho describen e ilustran por primera vez las etapas inmaduras de Aricoris propitia y descubren la diversidad de ciclos de vida en la todavía enigmática familia de mariposas Riodinidae.
un gran número de especies parasitoides han sido reportadas en asociación con hormigas, pero la mayoría de las veces, La verdadera naturaleza de sus relaciones es poco conocida y pocas especies están realmente altamente especializadas en hormigas en general., Sin embargo, la alta especialización en hormigas es el caso en varios géneros de moscas foridas y en numerosas especies de avispas de tres superfamilias: Chalcidoidea, Ichneumonoidea y Diaprioidea. B. V. Brown y S. M. Philpott describen tres nuevas especies de moscas Pseudacteón con algunos detalles sobre la historia natural de la interacción hormiga-mosca y proporcionan una clave Taxonómica útil para la especie. El parasitismo exitoso por foridos implica la utilización de señales multimodales para localizar y reconocer al huésped. K. A. Mathis and S. M., Philpott revisa algunos componentes importantes de la biología de los foridos, y la variedad de estrategias y señales utilizadas por los tres géneros de foridos más comunes que atacan a las hormigas (Apocephalus, Pseudacteon y Neodohrniphora). Aparte de sus efectos parasitarios directos en las hormigas, las moscas foridas también afectan su comportamiento, y H.-Y. Hsieh e I. Perfecto revisan el impacto de los foridos parasitoides en las hormigas y otros organismos que interactúan con las hormigas., Se centran tanto en la variedad de mecanismos utilizados por las hormigas para hacer frente al parasitismo forideo como en la complejidad de estas interacciones a través de efectos indirectos mediados por rasgos en otros niveles tróficos. Finalmente, en un intento de entender cómo los parasitoides afectan el éxito de forrajeo de sus hormigas anfitrionas en un marco comunitario que involucra especies de diferente tamaño corporal y dominio del comportamiento, E. B. Wilkinson y D. H. Feener Jr.examinan cómo la complejidad estructural del hábitat afecta el comportamiento de forrajeo de dos especies del género Pheidole al interactuar con parasitoides del género Apocephalus., Los parasitoides himenópteros de las hormigas también exhiben una amplia gama de adaptaciones para atacar a tales huéspedes potencialmente peligrosos. Los informes de avispas parasitoides asociadas con hormigas son numerosos, pero el parasitoidismo primario real rara vez se ha demostrado. J.-P. Lachaud y G. Pérez-Lachaud revisan todos los casos para los cuales dicho parasitoidismo primario se ha establecido de manera confiable, proporcionando una lista actualizada de al menos 138 especies de 9 familias., Reportan algunas nuevas asociaciones y se centran tanto en la diversidad de estas avispas parasitoides como en la diversidad de los tipos de interacciones que han formado con sus hospedadores de hormigas. Entre estos parasitoides himenópteros de las hormigas, la familia eucharitid ha estado particularmente bajo escrutinio durante las últimas tres décadas, especialmente el género Kapala, el más común en el Neotrópico . A. A. Vásquez-Ordóñez et al. presentar información útil de Historia natural sobre las interacciones entre una especie de Kapala y la hormiga huésped Ectatomma ruidum en Colombia., Al evaluar el efecto del tipo de hábitat sobre el parasitismo eucariótico, reportan una prevalencia significativamente mayor de parasitismo en colonias de hormigas hospederas en bosques en comparación con el hábitat de pastizales.
infección, impacto en las hormigas y Control Biológico
en numerosos estudios aplicados sobre el parasitismo de las hormigas, se ha prestado atención específica a las formas en que la presión del parásito puede afectar los patrones de la historia de vida en los huéspedes de las hormigas. Por ejemplo, los hongos entomopatógenos generalistas podrían ser utilizados en el control biológico de las hormigas plagas, según lo discutido por M. M. R. Ribeiro et al., en el caso de Beauveria bassiana y Aspergillus ochraceus contra la hormiga cortadora de pasto Atta bisphaerica, una de las plagas más importantes de pastos y cultivos en Brasil. Es la primera vez que se reporta que A. ochraceus infecta a Atta con una alta prevalencia. Sin embargo, los experimentos de campo son necesarios para probar su efecto como control biológico. Los patógenos son difíciles de identificar porque las hormigas enfermas o moribundas se retiran rápidamente del nido o abandonan el nido ellas mismas (ver la revisión reciente de Shorter y Rueppell ). Algunos hongos entomopatógenos son específicos de las hormigas y X. Espadaler y S., Santamaria review lo que se conoce acerca de la taxonomía, historia natural y / o ecología de hongos ecto – y endoparásitos especializados en hormigas en toda la región holártica. Los hongos considerados en este trabajo muestran un gradiente de efectos negativos en el huésped, y su especificidad no parece ser siempre muy estricta ya que se conocen varios hongos de una gama de huéspedes (por ejemplo, Laboulbienna; formicarum está hospedado por 24 especies de hormigas pertenecientes a 3 tribus formicina)., La especificidad es aparentemente mayor tanto en los hongos basidiomicetos mutualistas cultivados como alimento por hormigas neotropicales de la tribu Attini, como en los parásitos microfungales especializados que coevolucionan con estas asociaciones y tienen un impacto negativo en los jardines de hongos. Investigaciones recientes sobre este tema han proporcionado ideas novedosas sobre la coevolución, los mecanismos de defensa de los antibióticos y las interacciones conductuales dentro de los sistemas simbióticos. F. C. Pagnocca et al. reunido diversa literatura y una revisión de los microhongos asociados con la hoja de corte de la hormiga jardines, mientras que S. H., Yek et al. sintetizar nuestra comprensión actual sobre la evolución de los parásitos especializados del sistema de jardinería de hongos attine. Usando una versión modificada de las cuatro categorías de preguntas evolutivas de Tinbergen para estructurar su revisión, se centran en el desarrollo, el mecanismo, la adaptación y la historia evolutiva y sugieren nuevas direcciones para las investigaciones de esta simbiosis.
varios otros organismos, además de los hongos entomopatógenos, pueden afectar la biología de sus huéspedes., Se sabe que las bacterias del género Wolbachia, por ejemplo, alteran significativamente las capacidades reproductivas de sus huéspedes, mostrando interacciones complejas con ellas, que, en algunos casos, han evolucionado a asociaciones simbióticas. K. K. Ingram et al. examinar los posibles parámetros que afectan a la propagación de las infecciones por Wolbachia en una población recientemente establecida de Formica fusca. Sus resultados muestran que la transmisión horizontal de Wolbachia es aparentemente poco común y que no hay diferencias marcadas de aptitud entre colonias infectadas y no infectadas., Esta es una ilustración adicional del complejo papel de Wolbachia en las hormigas que aún no se explica (ver ). Las hormigas también pueden servir como huéspedes de una variedad de nematodos parásitos internos o externos de varias familias con ciclos de vida más o menos complejos. Se han sugerido diferentes nematodos entomopatógenos como Steinernema y Heterorhabditis para el control de hormigas a través de aplicaciones inundativas. El estado actual del conocimiento con respecto a la ocurrencia, sistemática, historia de vida, y patología de todos los nematodos descritos asociados con formícidos es resumido por G. Poinar Jr., a través de una reseña ricamente ilustrada. Además de incluir una simple clave para los taxones superiores de nematodos que infectan hormigas, identifica las grandes brechas que existen en nuestra comprensión de este sistema muy interesante.
el uso de parásitos de hormigas como medio de control biológico ha sido más investigado en relación con una de las plagas más importantes en el nuevo mundo, las hormigas de fuego importadas (Solenopsis). Enfocando su revisión en programas de investigación que se han llevado a cabo durante más de 25 años en su laboratorio, J. Briano et al., dar un amplio panorama de los enemigos naturales de las hormigas de fuego (microsporidios, nematodos, virus, moscas foridas, avispas eucariotas, estrepsípteros mirmecolácidos y hormigas parasitarias sociales). Resumen la información publicada e incluyen muchas observaciones complementarias no publicadas. Entre estos parásitos naturales, un enfoque más especial es dado por S. M. Valles sobre la investigación en virus a través de una compilación de la literatura sobre virus de hormigas de fuego, y una revisión de las propiedades de tres virus particulares que infectan a S. invicta., Vale la pena señalar que los virus eran desconocidos en cualquier especie de hormiga antes del primer descubrimiento por Valles y colegas en 2004 , y este tema sin duda será un tema central en los programas de control de hormigas de fuego en el futuro. Finalmente, la evaluación del uso de moscas parasitoides Pseudacteón como posibles agentes de control biológico de hormigas de fuego invasoras de Solenopsis es revisada crítica y exhaustivamente por L. W. Morrison., Las conclusiones sólidas de esta revisión sobre las realidades del control biológico de las hormigas de fuego por moscas foridas contrastan con la mayoría de la literatura sobre ese tema y enfatizan la necesidad de una batería de enemigos naturales complementarios, además de la liberación de moscas foridas, para efectos reguladores potencialmente exitosos en las poblaciones de hormigas de fuego. Esto indica la necesidad de invertir más esfuerzos en estudios sobre otros posibles agentes de control.
cada vez más estudios muestran una fascinante coevolución entre los parásitos y sus huéspedes., Un estudio preciso de este tema proporcionará información útil para refinar nuestra comprensión tanto de los mecanismos involucrados como de sus componentes filogeníticos y evolutivos. Con el creciente interés en la biodiversidad, nos damos cuenta de que estamos lejos de concluir nuestra evaluación de las formas existentes de parasitismo. Teniendo en cuenta las crecientes pérdidas de biodiversidad debidas a la reestructuración de los hábitats y los cambios climatológicos, es evidente la necesidad urgente de realizar tales inventarios. El mundo de los microorganismos es uno de los más prometedores. Por ejemplo, G. Poinar Jr., indica que se han descrito unos 20.000 nematodos, mientras que se ha estimado que su diversidad de especies es tan alta como 10 millones, e incluso si la proporción de especies conocidas asociadas con hormigas es baja, su número real es seguramente mucho más impresionante de lo que realmente se sugiere. Una aproximación metagenómica será útil en el futuro; ya ha comenzado en las abejas y las termitas y está empezando en las hormigas . Los parásitos contribuyen a mantener ecosistemas complejos y tienen un papel en la estabilización de mutualismos como se observa en las hormigas que crecen hongos ., Su papel como un proceso» de arriba hacia abajo», estructurando comunidades y poblaciones de hormigas, también se considera importante. Algunos autores , como Feener, sugieren que la Asamblea de comunidades de hormigas está mediada por parasitoides. Otros sospechan que los parásitos y parasitoides pueden estar involucrados en la aparición de estrategias reproductivas alternativas como la poliginia y/o el apareamiento múltiple (poliandria), al inducir una mejora en la diversidad genética de los trabajadores que aumentaría la resistencia a los parásitos y patógenos (pero ver )., Datos recientes sobre la evolución de cuerpos de hongos elaborados en los cerebros de insectos himenópteros incluso sugieren que las modificaciones neuroconductuales vinculadas a la capacidad de aprendizaje asociativo y espacial durante el comportamiento de búsqueda de huéspedes en parasitoides pueden haber servido como preadaptaciones para el forrajeo de lugar central en himenópteros sociales . Las hormigas (y, más generalmente, los insectos sociales) y sus parásitos son un modelo excepcional., En los próximos años, más estudios que examinen sus complejas interacciones desde todos los ángulos posibles, tratando de traer una visión más global del funcionamiento de una relación tan importante evolutiva, sin duda constituirá un objetivo desafiante y fascinante para nosotros y muchos colegas.
agradecimientos
los editores invitados quieren agradecer a todos los autores que aceptaron participar en el reto de dar origen a este número especial. Un agradecimiento especial a los numerosos árbitros que generosamente nos ayudaron a hacer posible este número especial., También estamos agradecidos a Tomer Czaczkes por sus útiles consejos y sugerencias sobre un borrador anterior de este documento y por la mejora del inglés.
Jean-Paul Lachaud
Alain Lenoir
Volker Witte
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