Le formiche accumulano e proteggono le risorse collettive e, ad eccezione delle specie nomadi, vivono in un nido che è considerato una delle basi dell’evoluzione dell’eusocialità. Le risorse e/o i servizi protettivi forniti dalle colonie di formiche sono sfruttati in molteplici modi da una sorprendente diversità di altri organismi che agiscono come ospiti e / o parassiti: virus, batteri, funghi, sporozoi, amebe, ciliati, nematodi, trematodi, cestodi, molluschi, diplopodi, crostacei, acari, ragni e una grande varietà di insetti parassiti o parassitoidi., Tali associazioni possono essere obbligatorie o facoltative, permanenti o temporanee, dannose o benefiche per l’ospite. A causa della diversità delle interazioni, la comprensione della natura di queste relazioni e dei meccanismi di integrazione utilizzati dai parassiti e delle strategie di difesa sviluppate dal loro potenziale ospite rimane una sfida. I parassiti certamente aumentano le pressioni di selezione specifiche sul fenotipo della colonia e possono anche modellare la composizione e la dinamica delle comunità di formiche., Negli ultimi due decenni c’è stato un crescente interesse per l’impatto dei parassiti sul fenotipo delle colonie e il loro ruolo nell’ecologia e nell’evoluzione dei loro ospiti. Nonostante l’apparente importanza dei parassiti delle formiche, mancano conoscenze dettagliate, ad esempio, sulla loro diversità e abbondanza o sulle pressioni di selezione imposte dal parassitismo sulle strategie riproduttive dell’ospite.
Il parassitismo nelle formiche ha attirato l’attenzione di numerosi scienziati negli ultimi due secoli (vedi le numerose pubblicazioni su questo argomento di autori come E. W. Janson, A. Forel, C. Janet, E. Wasmann, H., Viehmeyer, J.-J. Kieffer, K. Escherich, W. M. Wheeler, H. St. J. K. Donisthorpe, W. M. Mann, C. Rettenmeyer, E. O. Wilson, B. Hölldobler, D. Kistner, U. Maschwitz, e P. Schmid-Hempel tra gli altri). Dalla sintesi di Kistner nel 1982 e di Schmid-Hempel nel 1998 , è stata pubblicata solo una recensione completa (ma vedi anche per i parassiti sociali) e, nonostante l’accumulo di molte informazioni negli ultimi decenni, questo argomento significativo non è stato riunito in un numero specifico per molto tempo., Questo numero speciale, naturalmente, non può coprire tutti i possibili parassiti delle formiche, ma esamina una vasta gamma di specie: virus, batteri, funghi, nematodi, pesci argentati, mosche, farfalle, coleotteri, ragni, vespe e formiche stesse., Esso è diviso in due sezioni principali: (1) comportamentali e gli aspetti ecologici di parassitismo, in cui le associazioni esistenti sono esaminati e discussi, alcune nuove associazioni sono descritti, e alcuni concetti sono rianalizzato in un più up-to-data integrativo visione; (2) infezione, impatto sulle formiche e di controllo biologico, in particolare sforzo è stato fatto per fornire sia una analitica revisione del materiale sperimentale effettivamente disponibili e una proposta di linee guida per il futuro della ricerca sul tema.,
Aspetti comportamentali ed ecologici del parassitismo
Numerose specie sfruttano le scorte di altri organismi e la cleptobiosi, un fenomeno abbastanza comune tra gli animali, si verifica anche a spese delle formiche. M. D. Razza et al. rivedere i concetti legati al furto di cibo negli insetti sociali, distinguendo la cleptobiosi da alcuni fenomeni correlati, e collocare questa conoscenza in contesti ecologici ed evolutivi., Nella maggior parte dei casi, il successo nel parassitare le formiche dipende in gran parte dal grado di somiglianza con l’ospite, che varia considerevolmente tra i diversi parassiti mimetici presenti nelle società di formiche. Diversi adattamenti morfologici, comportamentali e/o chimici consentono ai cleptoparassiti di ingannare i meccanismi di difesa delle formiche. Esaminando più in particolare l’uso dei termini che descrivono la somiglianza chimica tra i profili chimici cuticolari dei parassiti e quello dei loro ospiti, C. von Beeren et al., fornire una panoramica dei casi riguardanti la somiglianza chimica adattiva e proporre una terminologia più coerente con quella generalmente utilizzata in biologia: “cripsi chimica “quando l’operatore (l’ospite) non rileva la mimica come entità discreta e” maschera chimica” quando l’operatore rileva la mimica ma la identifica erroneamente come entità poco interessante.
I rapporti di somiglianza adattiva (visiva, morfologica e/o chimica) sono incredibilmente numerosi., Le associazioni spider-ant, ad esempio, che coinvolgono mirmecomorfia, mirmecofagia o mirmecofagia, o una combinazione dei tre, sono molto comuni, e PE Cushing fornisce un eccellente aggiornamento della sua importante recensione del 1997 con un gradito riassunto del recente lavoro che verifica il significato adattativo di queste associazioni. Tra i ragni, si suppone che la mirmecomorfia coinvolga solitamente il mimetismo batesiano, ma tale ipotesi non è stata dimostrata sperimentalmente. XJ Nelson fornisce la prima prova che il mimetismo delle formiche salticide è veramente il mimetismo batesiano., Mostra sperimentalmente sia che la mimica delle formiche è percepita dal predatore e ha un effetto protettivo per la mimica, sia come un ragno predatore è influenzato dal grado di somiglianza visiva delle mimiche delle formiche alle formiche.
Tra i mirmecofili, i Coleotteri sono probabilmente il gruppo più diversificato. In alcuni casi, le associazioni sono note da molto tempo ma gli adattamenti comportamentali che consentono l’integrazione del parassita rimangono poco studiati. Attraverso un’analisi quantitativa, E. Maurizi et al., mostrano che il comportamento gratificante, durante il quale il coleottero terrestre Paussus favieri fornisce sostanze chimiche attraenti al suo ospite Pheidole pallidula, è uno dei fattori chiave per l’accettazione e la piena integrazione nella società delle formiche. Un altro modo di ingannare un ospite è attraverso il mimetismo chimico innato (sensu C. von Beeren et al.), comportando un cambiamento nel profilo chimico del parassita in accordo con l’odore del nido ospite. Questo è ciò che A. Lenoir et al., relazione per un histeride e un coleottero stafilinide, entrambi i quali parassitano Aphaenogaster senilis, mentre un pesce argentato che condivide lo stesso ospite mostra solo basse quantità di idrocarburi ospiti, che sono probabilmente acquisiti passivamente. Dopo l’isolamento, i coleotteri histeridi Sternocoelis hispanus mantengono la loro quantità di idrocarburi, dimostrando che sono in grado di sintetizzarli e regolare il loro profilo alla colonia ospite tramite contatti diretti. Questa è la prima dimostrazione del genere in un coleottero mirmecofilo., In tutti gli altri casi studiati, gli idrocarburi sono forniti dall’ospite come accade, ad esempio, in Malayatelura ponerophila, un pesce argentato cleptoparassitico di Leptogenys distinguenda . Varie specie, come molti coccinellidi, influenzano indirettamente le formiche attraverso la loro predazione sugli emitteri trofobiotici. Probabilmente, le frequenti interazioni con le formiche hanno portato alcune specie a diventare mirmecofile e ad usare il mimetismo chimico per avvicinarsi alla loro preda. A. Vantaux et al., fornire una panoramica dell’evoluzione dei tratti mirmecofili nelle coccinelle e discutere da una prospettiva evolutiva sia i costi che i benefici della mirmecofilia e persino i cambiamenti dietetici alla mirmecofagia, che si sono verificati in alcune specie. In confronto, la mirmecofagia sulle regine di formiche tagliafoglie da coleotteri stercorari del genere Canthon è un fenomeno molto più noto, anche se gli studi comportamentali sono scarsi. L. C. Forti et al. presenti nel loro studio comportamentale approfondita molti dettagli su come Canthon virens attacchi Atta queens.,
Oltre agli emipterani, numerose specie di farfalle sono associate mutualisticamente alle formiche e le specie della famiglia Lycaenidae sono tra le meglio studiate. È interessante notare che anche le associazioni sono cambiate verso le interazioni parassitarie più volte. K. Fiedler presenta una revisione completa delle formiche ospiti dei licenidi parassiti e analizza i modelli macroecologici che potrebbero essere correlati con l’uso di particolari generi di formiche come ospiti., La sua indagine su larga scala rivela che quei generi di formiche in cui le associazioni con i licenidi sono particolarmente numerose hanno anche maggiori probabilità di servire come ospiti per le specie parassite. Tra i licenidi, le associazioni tra il genere Maculinea e il genere di formiche Myrmica sono certamente le più indagate. F. Barbero et al. presentare una panoramica degli adattamenti utilizzati dalle farfalle Maculinea per infiltrarsi e vivere come parassiti nelle colonie di formiche Myrmica, e più in particolare, sulla base di una sintesi di recenti ricerche, come imitano la comunicazione acustica dei loro ospiti., Alcune altre farfalle parassite sono meno conosciute, e L. A. Kaminski e F. S. Carvalho-Filho descrivono e illustrano per la prima volta gli stadi immaturi di Aricoris propitia e scoprono la diversità dei cicli di vita nella famiglia di farfalle ancora enigmatica Riodinidae.
Un gran numero di specie parassitoidi sono state segnalate in associazione con le formiche ma, molto spesso, la vera natura delle loro relazioni è poco conosciuta e poche specie sono davvero altamente specializzate sulle formiche in generale., Alta specializzazione sulle formiche è tuttavia il caso in vari generi di mosche phorid e in numerose specie di vespe provenienti da tre superfamiglie: Chalcidoidea, Ichneumonoidea, e Diaprioidea. B. V. Brown e S. M. Philpott descrivono tre nuove specie di mosche Pseudacteon con alcuni dettagli sulla storia naturale dell’interazione formica-mosca e forniscono un’utile chiave tassonomica alla specie. Il successo del parassitismo da parte dei foridi comporta l’utilizzo di segnali multimodali per localizzare e riconoscere l’ospite. K. A. Mathis e S. M., Philpott esamina alcune importanti componenti della biologia dei foridi e la varietà di strategie e spunti utilizzati dai tre generi di foridi più comuni che attaccano le formiche (Apocephalus, Pseudacteon e Neodohrniphora). Oltre ai loro effetti parassiti diretti sulle formiche, le mosche phorid influenzano anche il loro comportamento, e H.-Y. Hsieh e I. Perfecto esaminano l’impatto dei foridi parassitoidi sulle formiche e altri organismi che interagiscono con le formiche., Si concentrano sia sulla varietà di meccanismi utilizzati dalle formiche per far fronte al parassitismo dei foridi sia sulla complessità di queste interazioni attraverso effetti indiretti trait-mediati su altri livelli trofici. Infine, nel tentativo di capire come parassitoidi influenzare il loro esercito di formiche’ successo di foraggiamento in un quadro comunitario che coinvolge specie di differenti dimensioni del corpo e del comportamento di dominanza, E. B. Wilkinson e D. H. Feener Jr esaminare come habitat complessità strutturale che influenza il comportamento di foraggiamento di due specie del genere Pheidole interagendo con i parassitoidi del genere Apocephalus., I parassitoidi imenotteri delle formiche mostrano anche una vasta gamma di adattamenti per attaccare tali ospiti potenzialmente pericolosi. Le segnalazioni di vespe parassitoidi associate alle formiche sono numerose, ma il vero parassitoidismo primario è stato raramente dimostrato. J.-P. Lachaud e G. Pérez-Lachaud esaminano tutti i casi per i quali tale parassitoidismo primario è stato stabilito in modo affidabile, fornendo un elenco aggiornato di almeno 138 specie di 9 famiglie., Riportano alcune nuove associazioni e si concentrano sia sulla diversità di queste vespe parassitoidi che sulla diversità dei tipi di interazioni che si sono formate con i loro ospiti di formiche. Tra questi parassitoidi imenotteri delle formiche, la famiglia eucharitid è stata particolarmente sotto esame negli ultimi tre decenni, in particolare il genere Kapala, il più comune nei Neotropici . A. A. Vásquez-Ordóñez et al. presenta utili informazioni di storia naturale sulle interazioni tra una specie di Kapala e la formica ospite Ectatomma ruidum in Colombia., Valutando l’effetto del tipo di habitat sul parassitismo eucaritico, riportano una prevalenza significativamente più elevata di parassitismo nelle colonie di formiche ospiti nei boschi rispetto all’habitat delle praterie.
Infezione, impatto sulle formiche e controllo biologico
In numerosi studi applicati sul parassitismo delle formiche, è stata prestata particolare attenzione ai modi in cui la pressione dei parassiti può influenzare i modelli di storia della vita negli ospiti delle formiche. Ad esempio, i funghi entomopatogeni generalisti potrebbero essere utilizzati nel controllo biologico delle formiche infestanti come discusso da M. M. R. Ribeiro et al., nel caso di Beauveria bassiana e Aspergillus ochraceus contro la formica di taglio dell’erba Atta bisphaerica, uno dei più importanti parassiti dei pascoli e delle colture in Brasile. È la prima volta che A. ochraceus viene segnalato per infettare Atta con un’alta prevalenza. Tuttavia, gli esperimenti sul campo sono necessari per verificare il loro effetto come controllo biologico. Gli agenti patogeni sono difficili da identificare perché le formiche malate o morenti vengono prontamente rimosse dal nido o lasciano il nido stesso (vedi la recente recensione di Shorter e Rueppell ). Alcuni funghi entomopatogeni sono specifici della formica e X. Espadaler e S., Santamaria rivedere ciò che è noto per quanto riguarda la tassonomia, storia naturale, e / o l’ecologia di ecto-e funghi endoparassiti specializzati sulle formiche in tutta la regione olartica. I funghi considerati in questo articolo mostrano un gradiente di effetti negativi sull’ospite, e la loro specificità non sembra essere sempre molto severa poiché vari funghi sono noti da una serie di ospiti (ad esempio, Laboulbienna; formicarum è ospitato da 24 specie di formiche appartenenti a 3 tribù formicine)., La specificità è apparentemente più alta sia nei funghi basidiomiceti mutualistici coltivati per il cibo da formiche neotropicali della tribù Attini, sia nei parassiti microfungali specializzati che si sono coevoluti con queste associazioni e hanno un impatto negativo sui giardini fungini. Recenti ricerche su questo tema hanno fornito nuove intuizioni sulla coevoluzione, sui meccanismi di difesa antibiotica e sulle interazioni comportamentali all’interno dei sistemi simbiotici. F. C. Pagnocca et al. tirato insieme letteratura diversa e presentare una revisione dei microfunghi associati con i giardini formica taglio delle foglie, mentre S. H., Yek et al. sintetizzi la nostra comprensione corrente sull’evoluzione dei parassiti specializzati del sistema di giardinaggio del fungo di attine. Usando una versione modificata delle quattro categorie di domande evolutive di Tinbergen per strutturare la loro revisione, si concentrano sullo sviluppo, il meccanismo, l’adattamento e la storia evolutiva e suggeriscono ulteriori direzioni per le indagini su questa simbiosi.
Vari altri organismi, oltre ai funghi entomopatogeni, possono influenzare la biologia dei loro ospiti., I batteri del genere Wolbachia, ad esempio, sono noti per alterare significativamente le capacità riproduttive dei loro ospiti, mostrando interazioni complesse con loro, che, in alcuni casi, si sono evolute in associazioni simbiotiche. K. K. Ingram et al. esaminare i possibili parametri che influenzano la diffusione delle infezioni da Wolbachia in una popolazione di Formica fusca di nuova costituzione. I loro risultati mostrano che la trasmissione orizzontale di Wolbachia è apparentemente rara e che non ci sono marcate differenze di fitness tra colonie infette e non infette., Questa è un’ulteriore illustrazione del complesso ruolo della Wolbachia nelle formiche che non è ancora stata spiegata (vedi ). Le formiche possono anche servire come ospiti di una varietà di nematodi parassiti interni o esterni di diverse famiglie con cicli di vita più o meno complessi. Diversi nematodi entomopatogeni come Steinernema e Heterorhabditis sono stati suggeriti per controllare le formiche attraverso applicazioni inondative. Lo stato attuale delle conoscenze relative all’occorrenza, alla sistematica, alla storia della vita e alla patologia di tutti i nematodi descritti associati ai formicidi è riassunto da G. Poinar Jr., attraverso una recensione riccamente illustrata. Oltre a includere una semplice chiave per i taxa più alti dei nematodi che infettano le formiche, identifica le grandi lacune che esistono nella nostra comprensione di questo sistema molto interessante.
L’uso dei parassiti delle formiche come mezzo di controllo biologico è stato maggiormente studiato in relazione a uno dei parassiti più importanti del Nuovo Mondo, le formiche di fuoco importate (Solenopsis). Focalizzando la loro revisione sui programmi di ricerca che sono stati effettuati in 25 anni nel loro laboratorio, J. Briano et al., dare un ampio panorama dei nemici naturali di formiche di fuoco (microsporidi, nematodi, virus, mosche phorid, vespe eucharitid, strepsipteran mirmecolacid e formiche parassitarie sociali). Essi riassumono le informazioni pubblicate e comprendono molte osservazioni inedite complementari. Tra questi parassiti naturali, un focus più particolare è dato da S. M. Valles sulla ricerca sui virus attraverso una raccolta della letteratura sui virus delle formiche di fuoco, e una revisione sulle proprietà di tre virus particolari che infettano S. invicta., Vale la pena notare che i virus erano sconosciuti in qualsiasi specie di formiche prima della prima scoperta di Valles e colleghi nel 2004, e questo argomento sarà sicuramente un problema centrale nei programmi di controllo delle formiche di fuoco in futuro. Infine, la valutazione dell’uso delle mosche parassitoidi Pseudacteon come potenziali agenti di controllo biologico delle formiche di fuoco Solenopsis invasive è criticamente ed esaustivamente rivista da L. W. Morrison., Le solide conclusioni di questa recensione sulle realtà del controllo biologico delle formiche di fuoco da parte delle mosche di phorid contrastano con la maggior parte della letteratura su questo argomento e sottolineano la necessità di una batteria di nemici naturali complementari, oltre al rilascio di mosche di phorid, per effetti regolatori potenzialmente efficaci sulle popolazioni di formiche di fuoco. Ciò indica la necessità di investire maggiori sforzi in studi su altri potenziali agenti di controllo.
Sempre più studi mostrano un’affascinante coevoluzione tra i parassiti e i loro ospiti., Un’accurata indagine su questo argomento fornirà informazioni utili per affinare la nostra comprensione sia dei meccanismi coinvolti che delle loro componenti filogenetiche ed evolutive. Con il crescente interesse per la biodiversità, ci rendiamo conto che siamo lontani dal concludere la nostra valutazione delle forme esistenti di parassitismo. Considerando le crescenti perdite di biodiversità dovute alla ristrutturazione degli habitat e ai cambiamenti climatici, è evidente l’urgente necessità di effettuare tali inventari. Il mondo dei microrganismi è uno dei più promettenti. Ad esempio, G. Poinar Jr., indica che sono stati descritti circa 20.000 nematodi, mentre la loro diversità di specie è stata stimata in 10 milioni, e anche se la percentuale di specie conosciute associate alle formiche è bassa, il loro numero reale è sicuramente molto più impressionante di quanto effettivamente suggerito. Un approccio metagenomico sarà utile in futuro; è già iniziato nelle api da miele e nelle termiti e sta appena iniziando nelle formiche . I parassiti contribuiscono a mantenere ecosistemi complessi e hanno un ruolo nella stabilizzazione dei mutualismi come osservato nelle formiche in crescita di funghi ., Anche il loro ruolo come processo “dall’alto verso il basso”, strutturando comunità e popolazioni di formiche, è considerato importante. Alcuni autori , come Feener, suggeriscono che l’assemblaggio delle comunità di formiche è mediato da parassitoidi. Altri sospettano che parassiti e parassitoidi possano essere coinvolti nell’emergere di strategie riproduttive alternative come la poliginia e/o l’accoppiamento multiplo (poliandria), inducendo un miglioramento della diversità genetica dei lavoratori che aumenterebbe la resistenza a parassiti e agenti patogeni (ma vedi )., Dati recenti sull’evoluzione di elaborati corpi di funghi nel cervello degli insetti imenotteri suggeriscono addirittura che le modificazioni neurocomportamentali legate alla capacità di apprendimento associativo e spaziale durante il comportamento di ricerca dell’ospite nei parassitoidi potrebbero essere servite come preadattamenti per il foraggiamento centrale negli imenotteri sociali . Le formiche (e, più in generale, gli insetti sociali) e i loro parassiti sono un modello eccezionale., Nei prossimi anni, ulteriori studi che esaminano le loro complesse interazioni da ogni angolazione possibile, tentando di portare una visione più globale del funzionamento di una relazione così importante evolutiva, costituiranno sicuramente un obiettivo stimolante e affascinante per noi e molti colleghi.
Ringraziamenti
Gli editori ospiti desiderano ringraziare tutti gli autori che hanno accettato di partecipare alla sfida di dare vita a questo numero speciale. Un ringraziamento particolare va ai numerosi arbitri che generosamente ci hanno aiutato a rendere possibile questo numero speciale., Siamo anche grati a Tomer Czaczkes sia per i suoi utili consigli e suggerimenti utili su una bozza precedente di questo documento e per il miglioramento inglese.
Jean-Paul Lachaud
Alain Lenoir
Volker Witte
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